V období 2004 – 2011 bol Medinskij poslanec za vládnucu stranu Jednotné Rusko. Keď sa Vladimir Putin po štvorročnej prestávke vrátil na jar 2012 do Kremľa, vymenoval ho za ministra kultúry. Vyznelo to z jeho pohľadu logicky, pretože Medinského považovali za jedného z hlavných ideológov Jednotného Ruska. Minister sa opakovane netajil veľkým obdivom k prezidentovi: „Putin je absoútny génius súčasnej reálnej politiky," server RBK pripomenul výrok Medinského z roku 2015.
Mimochodom, kým Putin vedel, že sa na Medinského môže úplne spoľahnúť, naopak, prešiel iba mesiac od jeho príchodu na čelo rezortu kultúry, keď veľmi nahneval komunistov. V júni 2012 sa totiž vyslovil za pochovanie vodcu boľševickej revolúcie, ktorého telo sa nachádza v mauzóleu na Červenom námestí v Moskve. Zdôraznil, že každý nebožtík má skončiť v hrobe, nie vystavovať mŕtvolu na verejnosti. Poznamenal pritom, že ide o jeho osobný názor.

V podstate vtedy zopakoval to, čo povedal v roku 2007 ešte ako člen Dumy.„Nepodliehajme ilúziám, že v mauzóleu je úplné telo Lenina. Nachádza sa v ňom menej ako desať percent jeho tela," citoval ho server Novyj region. Pokračoval, že je nedôstojné mať v centre hlavného mesta nekropolu a upozornil, že považuje za nezmyselné, aby sa za peniaze štátneho rozpočtu uchovával „ideologický artefakt" v podobe balzamovaného vodcu boľševikov. Líder komunistickej strany Gennadij Zjuganov obvinil Medinského z rusofóbie a odkázal mu, že stúpenci Lenina by prišli brániť svojho ideologického otca vlastným telom, keby ho ktokoľvek chcel vyniesť z mauzólea.

Medinskij je poradcom Putina od januára 2020. Do Kremľa si vybral človeka označovaného za zarytého ultrakonzervatívneho ruského nacionalistu. „Raz vyhlásil, že Rusi majú ‚extra chromozóm‘, čo je bizarné a pseudovedecké tvrdenie, ktoré má naznačovať vrodenú ruskú odolnosť a jedinečnosť," podotkol denník Guardian. Akúkoľvek kritiku na adresu Ruska Medinskij zvyčajne považuje za súčasť zahraničného sprisahania.
O susednom štáte, ktorý Putin napadol vo februári 2022, má Medinskij viac-menej najhoršiu mienku. „Je známy nacionalistickými spismi o ruskej histórii, ktoré často popierajú existenciu Ukrajiny ako štátu a presadzujú rozsiahle nároky na jej územie," upozornila agentúra AFP. Ako príklad sa dá uviesť to, čo hovoril na druhé výročie vpádu ruskej armády na ukrajinské územie. V rozhovore pre server RBK povedal, že ukrajinský národ je mu sympatický, ale teritórium, na ktorom teraz žijú Ukrajinci, je ruské. „Ukrajina tvorí súčasť ruského územia, je to súčasť ruského sveta," uviedol Medinskij pred rokom. Jeho konšpirácia stojí na tom, že kolektívny Západ chce kolonizovať ukrajinské územia, ktoré podľa neho patrí Rusku.
Pred začiatkom rokovaní v Istanbule si Medinskij neodpustil provokáciu: všetkým členom ukrajinskej delegácie daroval svoju knihu venovanú „mýtom o Ukrajine". Ukrajinci sa mu podľa ruských médií zdvorilo poďakovali, pričom poznamenali, že sa budú snažiť dať mu knihu napísanú z iného uhla pohľadu na ich štát. (Mimochodom, Medinskij nepochádza z Ruska, ale z Ukrajiny kde sa narodil v júli 1970. Jeho otec tam vtedy pôsobil ako profesionálny vojak, žil v meste Smila, ktoré sa nachádza v Čerkasskej oblasti.)
Medinského veľmi zaujímajú dejiny, ale viacerí znalci histórie o ňom hovoria, že prekrúca udalosti, prípadne si ich prispôsobuje účelovému videniu minulosti. Je spoluautor troch učebníc dejín určených pre žiakov na prvom stupni škôl. Na konte má aj knihy pre dospelých, vrátane jedného literárneho diela, ktorého využili pre scenár divadelnej hry i celovečerného filmu. Čo sa týka učebníc, tie už už obsahujú aj učivo o špeciálnej vojenskej operácii, ako v Rusku označujú inváziu na Ukrajinu.
Možno v snahe zapáčiť sa ešte viac Putinovi Medinskij navrhol, aby sa učebnica novodobých ruských dejín začínala udalosťami od roku 1999. Vyplýva to z toho, že 31. decembra toho roku abdikoval prezident Boris Jeľcin a moc prevzal Putin. Zatiaľ táto idea Medinského nepadla na úrodnú pôdu.

V časoch, keď bol Medinskij minister kultúry, vypukla aféra súvisiaca s jeho dizertačnou prácou, za ktorú mu udelili doktorát na univerzite v Moskve. Čelil podozreniu z plagiátorstva, pretože časť svojho diela údajne ukradol od iného autora. Ozvali sa aj viacerí ruskí historici, ktorí ho obvinili z manipulácie s faktami o stredovekých dejinách Ruska.
Nemenej mu vyčítali, že sa chabo vyzná v histórii. Poukázali napríklad na jeho nezmyselné tvrdenie, že kým Rusi mali už veľmi dlho ruský preklad Svätého písma, naopak, Európania si naň museli počkať oveľa viac času. Faktom však napríklad je, že slávny nemecký reformátor Martin Luther preložil Bibliu v prvej polovici 16. storočia (najprv v roku 1522 Nový zákon a po ňom Starý zákon v roku 1534, keď Bibliu mohol vydať knižne, lebo kníhtlač už existovala bezmála sto rokov).
Protikorupčná organizácia Alexeja Navaľného, ktorý bol svojho času najznámejší kritik Kremľa, podozrievala manželov Medinských, že si kúpili nehnuteľnosť, na ktorú si legálne nemohli zarobiť. Ťažko povedať, či to bola pravda, lebo žena Putinovho dôverníka Marina Medinská zbohatla ako podnkateľka na realitnom trhu. Spolupracovníci Navaľného upozornili na to, že Medinskí získali v Moskve dvojpodlažný dom v prepočte za tri milióny eur.